John Foster Dulles se narodil 25. února 1888 ve Washingtonu, D.C. jako nejstarší z pěti dětí. Jeho bratr Allen byl ředitelem CIA v letech 1953 až 1961. Studoval na Princetonské univerzitě a studium ukončil v roce 1908. 26. 6. 1912 se oženil s Janet Avery (1891 – 1969) a měli spolu dva syny a dceru.
Po vypuknutí první světové války se hlásil do armády, ale nebyl přijat kvůli špatnému zraku. Pracoval pak v armádní komisi válečného průmyslu. V roce 1918 prezident Wilson jmenoval Dullese právním zástupcem USA na mírové konferenci ve Versailles. Americká delegace nebyla jednotná v tom, jak vyřešit poválečnou situaci s Německem a dluhy, které měly zúčastněné státy kromě USA všichni. V roce 1923 byly Spojené státy věřitelem celkové sumy 11,8 miliard dolarů. Z toho jim Velká Británie dlužila 4,66 miliard a Francie, Itálie a Rusko zase dlužily Británii 6,5 miliardy dolarů. Rusko se stalo Sovětským svazem a odmítlo jakékoliv dluhy platit. Prezident Calvin Coolidge (v úřadu 1923 – 1929) o tom nechtěl ani slyšet s tím, že „Přece si ty peníze vypůjčili!“ Spojené státy odmítly uvažovat o anulaci jakýchkoli válečných dluhů. Byl by to nebezpečný precedens. Kdyby to USA učinily, hradily by výdaje nejen za tuto válku, ale za všechny války budoucí. Předpokládalo by se, že když USA platily za tuto válku, budou nadále financovat i ty další.
Po válce Dulles pracoval jako advokát pro různé mezinárodní firmy. V roce 1946 se zúčastnil Valného zasedání OSN jako delegát USA. Zaujal odmítavý postoj k atomovým útokům na Hirošimu a Nagasaki. Vypracoval veřejné prohlášení a požadoval mezinárodní kontrolu jaderné energie pomocí inspekce OSN. Psal v něm, že, atomové zbraně budou považovány za normální součást vojenského arzenálu a nepředvídaně způsobí nenávratnou zkázu lidstva. Dullese nikdy neopustila úzkost z ničivého účinku jaderných zbraní, ale jeho názory na mezinárodní kontrolu a hrozbu atomového útoku se změnily po berlínské blokádě (1948), výbuchu první sovětské atomové bomby (1949) a začátku korejské války (1950).
Tyto události ho přesvědčily o tom, že Sovětský svaz provádí expanzivní politiku a zastával názor, že tomu je třeba čelit nejen se vší rozhodností, ale hlavně včas. Proslul proto svými nekompromisními antikomunistickými postoji a právě proto, aby se nenaplnily jeho nejhorší obavy, tj. že SSSR rozpoutá jaderný konflikt. Jako silně věřící křesťan se vehementně postavil proti komunismu i proto, že věřil, že je to „bezbožný terorismus“. Když se Eisenhower stal v lednu 1953 prezidentem USA, Dulles byl jmenován a potvrzen jako ministr zahraničí. Zaměřil se mj. na budování NATO jako odstrašující síly.
Mezi prezidentem a Dullesem panoval zvláštní vztah. Eisenhower mu ani zdaleka nepřenechával vedení zahraniční politiky, ale radil se, aby to Dulles nevěděl, s celou řadou odborníků a Dullese tak držel tajně a pevně „na uzdě“. Dulles musel denně podávat do Bílého domu telefonické hlášení, i když byl v zahraničí. Eisenhower pročítal obrovské množství oficiálních dokumentů a udržoval rozsáhlou korespondenci s vedoucími osobnostmi diplomatického, obchodního a vojenského světa doma i v cizině. S Dullesem jednal jako s podřízeným a ten si také stěžoval, že ačkoli pracoval s prezidentem v Bílém domě často dlouho do noci, „nikdy nebyl pozván na rodinnou večeři“.
V roce 1958 byla u něho diagnostikována rakovina, které 24. května 1959 podlehl. Krátce před smrtí byl vyznamenán „Medailí svobody“ a je pohřben na národním hřbitově v Arlingtonu a washingtonské mezinárodní letiště nese jeho jméno.
V kontextu doby lze vnímat jeho úmrtí, byť ve 72 letech, jako předčasné, a můžeme jen odhadovat, jak by se zahraniční politika USA vyvíjela pod jeho vedením dál. Dulles podporoval Francii ve válce v Indočíně, ale odmítavě se stavěl k tzv. Suezské krizi (1956), kdy britsko-francouzsko-izraelské spojené síly obsadily Suezský průplav. V každém případě Eisenhowerův prezidentský mandát po osmi letech skončil 20. ledna 1961, kdy jej vystřídal J. F. Kennedy. Pokud by se toho Dulles dožil, zřejmě by úřad opustil, protože JFK jmenoval ministrem zahraničí „svého“ člověka, Deana Ruska. A na toho čekaly jeho vlastní úkoly – především eskalace druhé berlínské krize v roce 1961, kubánská krize 1962 a válka ve Vietnamu. Kdyby je měl řešit Dulles, asi by je řešil razantněji…
