Allen Welsh Dulles vystudoval Princetonskou univerzitu a v roce 1916 nastoupil do diplomatických služeb. Za čtyři roky se oženil s Clover Toddovou (1894 – 1974). Měli tři děti, dcery Clover („Toddy“) a Joan, a syna Allena Macy Dullese Jr., který byl zraněn v korejské válce a domů se vrátil s trvalými následky. Podle své sestry, Eleanor, měl Dulles „nejméně sto“ mimomanželských známostí, i během svého působení v CIA.
Během pozdních 20. a začátkem 30. let Dulles působil jako právní poradce delegací USA v oblasti omezování zbrojení u Společnosti národů. Tam měl příležitost setkat se s Hitlerem, Mussolinim, sovětským ministrem zahraničí Litvinovem a s vůdci Británie a Francie. V roce 1935 se Dulles vrátil ze služební cesty do Německa a byl zděšen tím, jak nacisté zacházejí se Židy.
Po vypuknutí druhé světové války v Evropě byl v říjnu 1941 Dulles přijat do Úřadu pro strategické služby (OSS, předchůdce CIA) a koncem roku 1942 se přestěhoval do Bernu ve Švýcarsku, kde pracoval po celou dobu trvání druhé světové války jako ředitel švýcarské pobočky. Navázal kontakty s mnohými německými emigranty, např. s Gero von Schulze-Gaevernitzem, s příslušníky odporu a s protinacistickými zpravodajskými důstojníky. Dále obdržel cenné tajné informace od německého diplomata Fritze Kolbeho týkající se aktivních německých špionů a plány na proudovou stíhačku Messerschmitt Me 262. Do konce války Kolbe Dullesovi předal na 1600 dokumentů a Dulles ho považoval za nejlepšího špiona v celé 2. světové válce.
Přestože Washington zakázal Dullesovi, aby sám navazoval spojení s organizátory atentátu na Hitlera, k němuž došlo 20. 7. 1944, přesto od nich dostal zprávu o stavu situace v Německu včetně sice neúplných, ale jinak přesných varování o plánech na Hitlerovy „odvetné zbraně“ V-1 a V-2.
Když se Dwight Eisenhower stal v roce 1953 prezidentem USA, jmenoval Dullese prvním civilním ředitelem nedávno založené Ústřední zpravodajské služby (CIA). Během působení v tomto úřadu byl pak Dulles zapojen kromě jiného do převratů v Íránu (1953) a v Guatemale (1954), programu špionážních letadel Lockheed U-2, programu kontroly mysli MKUltra a do invaze v Zátoce sviní na Kubě v dubnu 1961, která skončila naprostou porážkou. Po tomto debaklu následovala tzv. karibská krize, kdy vyšlo najevo, že SSSR mají na Kubě jaderné hlavice a hrozilo propuknutí 3. světové války. Aby prezident Kennedy zamaskoval vlastně své fatální selhání v této věci, svedl vinu za neúspěch na CIA a Dullese. Doslova prohlásil, že „rozmetá CIA na tisíc kousků a rozptýlí po větru“, což se samozřejmě nestalo.
Přestože se na Dullese a jeho CIA snesl takový příval kritiky, 28. 11. 1961 ho prezident Kennedy vyznamenal Medailí za národní bezpečnost. Následující den Bílý dům oznámil, že Dulles podal rezignaci. 29. listopadu 1963 prezident Johnson jmenoval Dullese jedním ze sedmi členů Warrenovy komise, která byla pověřena vyšetřit atentát na prezidenta Johna F. Kennedyho, čímž se rozporuplný příběh vztahu těchto dvou mužů uzavřel. A zcela skončil 29. ledna 1969, kdy Allen Dulles ve věku 75 zemřel na chřipku, komplikovanou zápalem plic. Pokud Dulles věděl něco o atentátu na JFK, co nebylo nikdy zveřejněno, vzal si tyto informace s sebou do hrobu. Zřejmě spolu s mnoha dalšími. Konspirační teorie např. hovoří o tom, že spolu s Eisenhowerem byl zasvěcen do skutečnosti, že na území USA se nacházejí základny mimozemšťanů, s nimiž USA, a dokonce snad prezident Eisenhower osobně, podepsaly smlouvu o „přátelství a spolupráci“.
Starší bratr Allena Dulles, John Foster Dulles (1888 – 1959), nazývaný také „architekt studené války“ byl za prezidenta Eisenhowera ministrem zahraničí a bylo po něm pojmenováno jedno ze tří letišť v okolí hlavního města USA – Washington Dulles International Airport.
